De Kostgangerboleet groeit altijd samen met de Gele aardappelbovist (Scleroderma citrinum), zelden ook op de Wortelende aardappelbovist (S. areolatum), waarmee hij een bijzondere parasitaire relatie onderhoudt. Hij komt voor in gemengde bossen en loofbossen op droge tot vochtige, gematigd voedselarme grond, ook op venige en lemige bodems waar hij vaak met meer exemplaren tegelijk op een aardappelbovist groeit. Het is een algemene soort in de duinstreek en op de hoge zandgronden. Wijd verbreid in Europa, en is ook gemeld uit Noord-Amerika en Noord-Afrika.